Церковь Сошествия Святого Духа на Апостолов, известная в народе как Старая церковь, является старейшим храмом Кыштыма и вторым по времени создания каменным храмом на Южном Урале. Старше него только Уйский собор в Троицке. К тому же он один из немногих храмов, выстроенных в стиле барокко, практически не подвергшийся перестройке. А главное – он был рожден вместе с Кыштымом и стал свидетелем всей его истории.
По преданию, решение о строительстве церкви в 1755 году принял Никита Никитич Демидов, владелец Кыштымского завода. Согласно легенде, осмотрев окрестности и строительство завода, Демидов отобедал на острове и воскликнул: «Пусть народ ведает, где Никита обедает! Построить здесь храм!». Выбор места, нетипичный для того времени, долгие годы вызывает вопросы у исследователей.
Строительство, финансируемое заводчиками и жителями поселка, длилось пять лет и завершилось в 1764 году. Храм, построенный в стиле барокко, получился двухэтажным. Верхний этаж, освященный в честь Сошествия Святого Духа, был неотапливаемым и использовался летом, а нижний, теплый, во имя Усекновения главы Иоанна Предтечи, действовал круглый год. Внутреннюю роспись выполнили богомазы Богатыревы. Освящение состоялось 7 февраля 1765 года.
В 1774 году, во время пугачевского бунта, церковь была разграблена. Повстанцы ворвались в храм, осквернили его, разбили двери и окна, вводили в храм коней, жгли внутри костры, оборвали ризы с икон, а некоторые прокололи копьями. После подавления восстания потребовался год, чтобы восстановить церковь, и 1 февраля 1775 года ее повторно освятили.
С 1910 по 1912 годы в Кыштыме служил священник Константин Алексеев, канонизированный Русской Православной церковью в 2002 году. Отец Константин всецело отдавался пастырскому служению и был далек от политики. В 1918 году его арестовали и расстреляли за веру.
В 1930-е годы, в период воинствующего атеизма, церковь закрыли большевики. В здании размещались склады, типография, кинопрокат, городской музей. Без должного ухода храм ветшал.
В 2000 году началось восстановление храма силами прихожан во главе с отцом Николаем Гашковым. Реставрация проходила поэтапно: сначала восстановили нижний этаж, затем верхний и колокольню.
Третье освящение храма совершил митрополит Иов в декабре 2002 года.